Durch die Narbe vom Kampf mit Durza wird Eragon nun Opfer eines Fluches, der ohne Vorwarnung Anfälle und schmerzhafte Krämpfe auslöst. Nachdem die Schlacht geschlagen und von den Varden gewonnen wurde, geraten die Verfolger der flüchtenden Urgals in einen Hinterhalt. Dabei werden Murtagh und die Zwillinge, die die Anführer der Magier der Varden sind, gefangen genommen und verschleppt, der Anführer der Varden, Ajihad, wird getötet.

Nach Ajihads Tod brauchen die Varden einen Anführer und ein Machtkampf entbrennt. Eragon schwört schließlich Ajihads Tochter Nasuada Gehorsam und Treue und durchkreuzt damit die Pläne des machtgierigen Ältestenrates. Um das Einflussverhältnis zu neutralisieren, tritt er außerdem auf Hrothgars Angebot dem Dûrgrimst Ingietum bei, dem herrschenden Zwergenclan, sodass am Ende alle gleichviel Einfluss auf Eragon haben: Den Varden hat er seine Hilfe versprochen, die Zwerge können ihr Anrecht auf ihn mit seiner Clanzugehörigkeit begründen und die Elfen werden seine Ausbildung vervollständigen, sodass er auch ihnen verpflichtet ist.

Nachdem sie sich genug mit Ränkeschmieden abgeplagt haben, begeben sich Eragon und Saphira mit dem Zwerg Orik und Arya zu den Elfen in Du Weldenvarden, um ihre Ausbildung als Drache und Reiter zu vollenden. In Ellesméra, der Hauptstadt der Elfen, lernt er seinen Lehrer Oromis, der unter einer ähnlichen Krankheit wie Eragon leidet, kennen. Oromis ist der Drachenreiter von Glaedr, einem goldenen Drachen, der im Kampf ein Bein verloren hat. Zusammen sind sie Galbatorix entkommen und versteckten sich vor ihm.

Während der Blutschwur-Zeremonie, eines Festes, das den Zusammenschlusses der Elfen und Drachen und der Erinnerung daran feiert und welches nur alle 100 Jahre stattfindet, wird Eragons Körper durch die mächtige Drachenmagie geheilt und verändert. Fortan besitzt er das Aussehen eines Elfen und deren körperliche Fähigkeiten.

Während Eragon in Ellesméra ist, wird sein Heimatdorf Carvahall von Soldaten des Imperiums und den Ra’zac belagert, da Galbatorix Roran, Eragons Cousin, fangen und als Geisel gegen diesen verwenden will. Roran, der nun Hammerfaust genannt wird, da er im Kampf seinen Hammer einem Schwert vorzieht, verteidigt jedoch mit den Einwohnern seine Heimat tapfer. Da bisher alle Angriffe auf das Dorf fehlschlugen, entführen die Ra’zac Rorans Verlobte Katrina, um diesen unter Druck zu setzen. Die Einwohner von Carvahall müssen das Dorf schließlich aufgeben und fliehen nach Narda, einem kleinen Ort am Meer. Von dort fahren sie mit dem Schiff nach Teirm, wo sie zufällig Jeod, einen Händler und Verbündeten der Varden, treffen. Er erzählt ihnen Eragons Erlebnisse und dass es unter den Varden einen Verräter geben müsse, weil seit einiger Zeit keines seiner Schiffe sein Ziel erreicht hätte. Zusammen beschließen sie, ein Kriegsschiff des Königs, die Drachenschwinge, zu stehlen und mit ihm nach Surda, dem einzigen unabhängigen Königreich in Alagaësia, zu segeln. Das Vorhaben gelingt und sie reisen nach Dauth, einer Hafenstadt in Surda. Dort gehen die meisten Carvahaller an Land, doch Roran fährt mit ein paar Männern und Frauen den Fluss hinauf in Richtung der Du Völlar Eldrvarya, den brennenden Steppen, um den Varden in einer neuen Schlacht beizustehen.

Währenddessen schreitet Eragons Ausbildung in Ellesméra voran. Eines Tages sieht er mit der Traumsicht, einem Zauber, dass die Varden und das Königreich Surda mitten in Kriegsvorbereitungen sind. Galbatorix will Surda einnehmen. Eragon bricht mit Saphira und Orik sofort auf. Die Armee des Imperiums ist in der Überzahl, doch die Varden können die Schlacht mit Hilfe der überraschend erscheinenden Zwerge gewinnen. Im Kampf taucht ein blutroter Drache auf, dessen Reiter Hrothgar, den König der Zwerge, tötet. Nach einem verlorenen Duell gegen diesen erkennt Eragon in ihm seinen einstigen Freund Murtagh, der bei der Schlacht um Farthen Dûr von Urgals entführt und für tot gehalten worden war. Doch Murtagh ist nicht mehr derselbe, denn er ist gezwungen, Galbatorix durch einen magischen Eid zu dienen. Murtagh offenbart Eragon, dass Saphira der einzige verbliebene weibliche Drache auf der Welt ist. Ferner erklärt er, dass Eragon der zweite Sohn Morzans und somit Murtaghs jüngerer Bruder sei. Nachdem er ihm sein Schwert, Zar’roc, abnimmt, fliegt Murtagh jedoch wieder weg. Denn obwohl er seinen Bruder im Kampf geschlagen und überwältigt hatte, ist es Eragon gelungen, Murtagh zu überreden, ihn entkommen zu lassen. Nach der Schlacht trifft Eragon seinen Cousin Roran wieder und verspricht ihm, dass sie zusammen Katrina aus der Gefangenschaft der Ra’zac befreien werden.